Cấu trúc tác phẩm gồm 2 phần[3] bao quát thời gian kéo dài ba phần tư thế kỷ. Phần chính gồm khoảng 44 chương với 41 chương đầu tiên đề cập đến thân phận và những cuộc phiêu lưu tình ái trong cung đình của hoàng tử Genji tại kinh đô, từ chương đầu tiên với sự ra đời của chàng cho đến chương cuối khi chàng đã 52 tuổi. Ba chương sau đó, những chương đáng ngờ nhất và được coi là những chương chuyển tiếp, viết về những sự kiện xảy ra sau khi Genji đã chết. Mười chương còn lại của tác phẩm là những chương tuyệt tác được gọi bằng tên Uji thập thiếp (Uji jujo), lấy bối cảnh ngoài kinh đô là miền Uji. Các chương này tập trung viết về người con trai trên danh nghĩa của Genji tên là Kaoru và đứa cháu ngoại của Genji là hoàng tử Niou[1].

Tuy rõ ràng Truyện kể Genji đã bị ngắt làm hai với cái chết của Genji, nhưng trước đó trong tác phẩm cũng có một điểm ngắt quan trọng mà một số học giả về sau, căn cứ vào đó đã phân lập cấu trúc tác phẩm thành ba phần[10][12]: Ba mươi ba chương đầu tập trung sự kiện trong thế kỷ 10, nói về một nhân vật hoàng tử được lý tưởng hóa, và mặc dù có thất bại nhưng sự nghiệp của chàng chủ yếu là một câu chuyện của sự thành công. Từ chương thứ 34 trở đi cho đến hết chương 41, 8 chương này cho thấy một hình ảnh hoàng tử Genji khác biệt, từ khi đã khoảng 40 tuổi cho đến khi chàng biến mất khỏi sân khấu một cách đột ngột. Sau khi hư cấu lãng mạn đã tạm đủ, Murasaki Shikibu như muốn nói rằng bà đang từ bỏ tuổi trẻ lại phía sau, rằng điều buồn bã nhất là thực tế. Bóng tối từ đây đã bao trùm lên cuộc sống của Genji, khiến cho câu chuyện kém bay bổng hơn nhưng thân mật hơn, và việc xây dựng nhân vật trở nên tinh tế hơn so với đoạn đầu[10]. Sau 3 chương chuyển tiếp đến các chương Uji, cốt truyện đã đi theo hướng phát triển tính chất bi quan, không gian chuyển từ thủ đô tới làng Uji và tính cách cũng như hành động nhân vật trở nên loãng và yếu hơn.